Importancia de los Nematodos Entomopatogenos Para El Control Biologico de Plagas de Palma de Aceite

Importancia de los nematodos entomopatógenos
para el control biológico de plagas en
palma de aceite
Importance of entomopathogenic nematodes for
the biological control of pests in oil palm

Adriana Sáenz A. 1

Palabras Clave
Steinemema, Heterorhabditis, control
biológico, entomopatógeno, insecto plaga,
Xenorhabdus, Photorhabdus.

1 Bióloga, MSc entomología. Investigadora asociada. Zona Occidental-Cenipalma.
E-mail: asaenz@cenipalma@org
Recibido: 29 de abril de 2005. Aprobado: 30 de junio de 2005

PALMAS - Vol. 26 No. 2. 2005

41

A. Sáenz

Introducción
Los t é c n i c o s del s e c t o r a g r o p e c u a r i o
afrontan u n a seria responsabilidad
t é c n i c a , e c o n ó m i c a , ecológica y social
dado que en s u s m a n o s está la prod u c c i ó n de a l i m e n t o s , fibras y m a t e rias p r i m a s p a r a los m á s diversos
procesos industriales; en s u s m a n o s
está también que esa producción sea
o n o r e n t a b l e . E n s u s m a n o s n o sólo
está la producción de alimentos en
cantidad suficiente sino también la
c a l i d a d d e los m i s m o s . N o m e n o r e s
la r e s p o n s a b i l i d a d de los profesionales y los p r o d u c t o r e s del s e c t o r a g r o p e c u a r i o e n los factores d e c a l i d a d d e
vida c o m o s o n e n t r e m u c h o s o t r o s e l
aire, el a g u a , el s u e l o , el p a i s a j e y la
c a l i d a d del a m b i e n t e .
D e s d e finales d e l a d é c a d a d e los
sesenta se h a n venido evaluando
nuevas alternativas en el manejo de
insectos plaga, las cuales constituyen
u n p a q u e t e tecnológico m u y d i v e r s o
y d i n á m i c o q u e se ha l l a m a d o «Manejo
I n t e g r a d o de P l a g a s ' (MIP) y q u e t i e n e
como bases fundamentales el m u e s treo de las poblaciones de las plagas
de importancia económica, la identificación d e los niveles e c o n ó m i c o s d e
d a ñ o (NDE) o de criterios p a r a definir
si es n e c e s a r i o el c o n t r o l o no de la
p l a g a y la c o n s i d e r a c i ó n i n t e g r a l del
ecosistema en la programación de las
d i f e r e n t e s a c t i v i d a d e s del h o m b r e e n
r e l a c i ó n c o n s u s c u l t i v o s , d e tal m o d o
q u e tenga s i e m p r e conciencia del
i m p a c t o global d e c a d a i n t e r v e n c i ó n
s o b r e c u a l q u i e r c o m p o n e n t e del s i s t e m a . D e n t r o d e los t i p o s d e i n t e r v e n c i ó n q u e s e m a n e j a n c o n m á s frec u e n c i a s e e n c u e n t r a n los c o n t r o l e s :
g e n é t i c o , físico, b i o l ó g i c o , c u l t u r a l ,
mecánico y químico.
E n las ú l t i m a s d é c a d a s s e h a o b s e r v a d o c ó m o los c o n t r o l e s q u í m i c o s , a
p e s a r d e s u a l t a eficiencia e c o n ó m i c a
y biológica, n o h a n d e m o s t r a d o s e r
sostenibles p u e s p r e s e n t a n u n alto

42

PALMAS

i m p a c t o s o b r e el a m b i e n t e , p o r lo q u e
a t r a v é s del c o n c e p t o MIP se ha visto
la urgente necesidad de reducir su
p a r t i c i p a c i ó n d e n t r o del c o n t r o l d e
plagas, orientando la b ú s q u e d a princ i p a l m e n t e h a c i a e s t r a t e g i a s d e bajo
i m p a c t o a m b i e n t a l , t a l e s como los
c o n t r o l e s c u l t u r a l e s y biológicos.
E n c u a n t o a l c o n t r o l biológico, n o
puede esperarse que este prospere si
los b i o r r e g u l a d o r e s no d i s p o n e n de
l a s c o n d i c i o n e s a m b i e n t a l e s q u e garanticen su buen desempeño en el
c a m p o (alimento, t e m p e r a t u r a y h u m e d a d relativa a d e c u a d a , h u é s p e d e s
e n e s t a d o s s u s c e p t i b l e s , e n t r e otros),
p o r t a n t o , u n b u e n p r o g r a m a d e control biológico, n e c e s a r i a m e n t e d e b e
como mínimo estar atado a un buen
programa de control cultural.
El c o n t r o l biológico es definido com o l a a c c i ó n d e los e n e m i g o s n a t u r a les. a r t r ó p o d o s d e p r e d a d o r e s , i n s e c t o s
parasitoides y patógenos microbiales.
que mantienen la población de su
h u é s p e d e n niveles b a j o s , q u e p o d r í a n
incrementarse en ausencia de estos
e n e m i g o s (Ehler. 1990). E s t á dividido
en dos amplias categorías: n a t u r a l y
aplicado. El primero ocurre cuando
los e n e m i g o s n a t u r a l e s n a t i v o s r e d u cen poblaciones de artrópodos nativos.
m i e n t r a s que el segundo involucra la
i n t e r v e n c i ó n del h o m b r e p a r a i n c r e m e n t a r l a a c t i v i d a d d e los e n e m i g o s
naturales.
El c o n t r o l biológico a p l i c a d o p u e d e
s e r s e p a r a d o e n c o n t r o l biológico clásico, d o n d e e n e m i g o s n a t u r a l e s exóticos o foráneos, son introducidos para
p l a g a s n a t i v a s o e x ó t i c a s y en c o n t r o l
biológico a u m e n t a t i v o , q u e o c u r r e
c o n l a i n t e r v e n c i ó n h u m a n a p a r a inc r e m e n t a r la eficiencia de los e n e migos n a t u r a l e s presentes en un área
a t r a v é s de la m a n i p u l a c i ó n del a m b i e n t e (por e j e m p l o c o n s e r v a c i ó n d e
los e n e m i g o s n a t u r a l e s ) . El control
biológico a u m e n t a t i v o t i e n e d o s a m plios enfoques. El primero, libera-

Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

ciones inoculativas, en el cual pocos
enemigos naturales de la misma
e s p e c i e s o n l i b e r a d o s y la p r o g e n i e de
los e n e m i g o s s o n e s p e r a d o s p a r a
efecto del c o n t r o l biológico y, el s e gundo, liberaciones inundativas, en
donde grandes n ú m e r o s de enemigos
n a t u r a l e s son liberados con la expectativa q u e estos enemigos efectúen
c o n t r o l i n m e d i a t o (por e j e m p l o , a c t ú e n como u n biopesticida) (Tanada
y Kaya, 1993).
La incorporación de a g e n t e s biológicos p a r a l a r e g u l a c i ó n d e i n s e c t o s
y o t r o s o r g a n i s m o s plaga s e h a c e c a d a
día m á s u r g e n t e c o m o r e s p u e s t a a l a s
r e s t r i c c i o n e s c a d a vez m á s e s t r i c t a s
p a r a el u s o de a g r o q u í m i c o s y a l a s
e x i g e n c i a s d e c a l i d a d e n los p r o d u c tos de origen agrícola en m e r c a d o s
n a c i o n a l e s y a u n m á s en los internacionales. No menos importantes
son los r e q u e r i m i e n t o s en lo q u e
t i e n e q u e v e r c o n l a p r o t e c c i ó n del
m e d i o a m b i e n t e y la b i o d i v e r s i d a d
d e n t r o d e l a m o d e r n a c o n c e p c i ó n del
desarrollo sostenible.
El u s o de h o n g o s , b a c t e r i a s y v i r u s
entomopatógenos ha cobrado mayor
importancia d u r a n t e las dos últimas
d é c a d a s y el e s t u d i o de los n e m a t o d o s
o e n t o m o n e m a t o d o s , es c o n s i d e r a d o
u n a alternativa promisoria en el control de p l a g a s a g r í c o l a s , p e c u a r i a s y
a ú n aquellas que afectan instalac i o n e s i n d u s t r i a l e s (Kaya y G a u g l e r .
1993: Kaya y Stock, 1997; Blaxter
et. al, 1 9 9 8 : B u r n e l l y S t o c k . 2 0 0 0 :
Boemare. 2002).
Los n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s
que h a n mostrado mejores resultados
e n e l c o n t r o l biológico d e p l a g a s pertenecen a las familias Steinernematidae y Heterorhabditidae, cuyos
miembros están mutualísticamente
a s o c i a d o s (tipo d e a s o c i a c i ó n e n t r e
d o s individuos en q u e a m b o s obtien e n beneficio) c o n b a c t e r i a s d e l o s
géneros
Xenorhabdus
y Photorhabdus

q u e o c a s i o n a n s e p t i c e m i a (condición
m ó r b i d a c a u s a d a por la invasión y
multiplicación de microorganismos
e n l a s a n g r e ) y o t r o s t i p o s d e afecciones letales en s u s h u é s p e d e s .
Dentro de las características que
hacen de éste un grupo promisorio de
c o n t r o l a d o r e s biológicos p u e d e n d e s tacarse las siguientes: alta virulencia
y r á p i d a a c c i ó n al m a t a r al h u é s p e d ,
el t e r c e r e s t a d o o j u v e n i l infectivo no
se a l i m e n t a , e s t á morfológica y fisiol ó g i c a m e n t e a d a p t a d o p a r a sobrevivir
por largos períodos en el suelo en
a u s e n c i a de su h u é s p e d , tienen alto
potencial reproductivo y m u e s t r a n
respuesta numérica con respecto al
h u é s p e d , p u e d e n criarse en forma
masiva en laboratorio, tienen un
amplio rango de acción, a u n q u e
a l g u n o s s o n m u y p o c o específicos.
De m a n e r a adicional, presentan
alta r e s i s t e n c i a a p r o d u c t o s q u í m i c o s
y a condiciones ambientales advers a s , t a n t o los n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s c o m o s u s b a c t e r i a s , s o n inocuos para humanos y animales
domésticos, no c a u s a n ningún daño
a l a s p l a n t a s p o r s e r específicos p a r a
insectos, algunas especies se pueden
r e p r o d u c i r s i n l a p r e s e n c i a del m a cho, están exentos de registro p a r a su
comercialización en E u r o p a y E s t a d o s
U n i d o s (Klein. 1 9 9 0 : Kaya. 1 9 9 3 :
Kaya y G a u g l e r , 1 9 9 3 ; Georgia y M a n weiler, 1994).
D e n t r o d e los a t r i b u t o s n e g a t i v o s
está incluido su amplio rango de
h u é s p e d e s ( a u n q u e efectos n e g a t i v o s
e n h u é s p e d e s n o b l a n c o n o h a n sido
observados, este rango amplio de
huéspedes puede incluir algunos
i n s e c t o s benéficos): l i m i t a d a tolerancia a condiciones ambientales
(por ejemplo, r e q u e r i m i e n t o s d e h u medad): tiempo corto de almacenamiento; pobre persistencia en c a m p o
y a l t o s c o s t o s en c o m p a r a c i ó n c o n los
p e s t i c i d a s q u í m i c o s (Kaya. 1993).

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005

43

A. Sáenz

Biología del complejo nematodo/bacteria
Los s t e i n e r n e m a t i d o s y h e t e r o r h a b ditidos son patógenos obligados en la
naturaleza (microorganismo c a u s a n t e
de enfermedad que requiere de un
h u é s p e d vivo p a r a c r e c e r y r e p r o d u cirse); t i e n e n u n e s t a d o d e vida libre
que no se alimenta conocido como

j u v e n i l infectivo, j u v e n i l d a u e r o J 3 ,
q u e infecta l o s i n s e c t o s h u é s p e d e s e n
el s u e l o (Figura 1). El j u v e n i l infectivo
es el único estado que se encuentra
fuera del i n s e c t o h u é s p e d y c o n s e r v a
l a c u t í c u l a del s e g u n d o e s t a d o p a r a
p r o t e c c i ó n en el a m b i e n t e , p o r ejemplo, los s t e i n e r n e m a t i d o s la p i e r d e n
f á c i l m e n t e (Figura 2a), p e r o e s r e t e n i d a e n los h e t e r o r h a b d i t i d o s . j u s t o
a n t e s o d e s p u é s de la infección del
h u é s p e d (Figura 2b). A d e m á s , l a a s o ciación n e m a t o d o - b a c t e r i a e s e s p e c í fica. En los j u v e n i l e s infectivos, l a s células bacteriales son llevadas en u n a
v e s í c u l a en la p a r t e a n t e r i o r del
intestino p a r a los s t e i n e r n e m a t i d o s y
en el tracto intestinal para heterorh a b d i t i d o s (Sáenz, 1998).
El j u v e n i l infectivo ingresa al
huésped a través de a b e r t u r a s natur a l e s (boca, e s p i r á c u l o s , ano) o á r e a s
d e l g a d a s d e l a c u t í c u l a del h u é s p e d
( s o l a m e n t e en h e t e r o r h a b d i t i d o s ) y
p e n e t r a d e n t r o del h e m o c e l e del
h u é s p e d (Kaya y G a u g l e r . 1 9 9 3 :
S á e n z , 1 9 9 9 a , b). Los j u v e n i l e s i n fectivos d e s t e i n e r n e m a t i d o s l i b e r a n
la b a c t e r i a a t r a v é s del a n o (Poinar.
1966) o p o r la b o c a c o m o en los h e t e r o r h a b d i t i d o s (Ciche y Ensign,
2003). La bacteria m u t u a l i s t a se
p r o p a g a y produce s u s t a n c i a s que
con rapidez m a t a n el h u é s p e d y
p r o t e g e n el c a d á v e r de la colonización
de otros m i c r o o r g a n i s m o s (Sáenz,
2 0 0 0 ) . Los n e m a t o d o s i n i c i a n s u d e sarrollo. se a l i m e n t a n de las células
b a c t e r i a n a s y los tejidos del h u é s p e d
s o n m e t a b o l i z a d o s p o r la b a c t e r i a y
tienen de u n a a tres generaciones
d e p e n d i e n d o del t a m a ñ o del m i s m o .
C o m o los r e c u r s o s d e a l i m e n t o e n e l
c a d á v e r del h u é s p e d s o n a g o t a d o s .
u n a nueva generación de juveniles
infectivos es p r o d u c i d a y emerge
d e s d e e l c a d á v e r del h u é s p e d e n e l
s u e l o p a r a b u s c a r u n o n u e v o (Figura
1). (Sáenz. 2 0 0 0 ; 2 0 0 3 ) .
L a p r i n c i p a l diferencia e n t r e s t e i nernematidos y heterorhabditidos

44

PALMAS

Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

c o n s i s t e e n q u e t o d a s l a s e s p e c i e s del
primer grupo son sexuales, mientras
q u e l a s e s p e c i e s del s e g u n d o g r u p o
son hermafroditas en la primera generación, pero sexuales en la segunda.
Por ende, los s t e i n e r n e m a t i d o s req u i e r e n d e u n j u v e n i l infectivo h e m bra y uno m a c h o para invadir un
insecto h u é s p e d y producir progenie,
m i e n t r a s los h e t e r o r h a b d i t i d o s n e c e s i t a n ú n i c a m e n t e u n j u v e n i l infectivo
para penetrar un huésped y dar como
resultado adultos autofecundados
(Sáenz. 1999; 2000). Sin embargo,
Griffin et. al (2001). e s t a b l e c e q u e u n a
e s p e c i e de Steinemema s i n d e s c r i b i r
de Indonesia, tiene individuos hermafroditas con baja frecuencia de
m a c h o s (1-6% de la población).
Las especies de n e m a t o d o s e s t á n
a s o c i a d a s c o n u n a e s p e c i e específica
de bacteria simbiótica, pero las bacterianas pueden estar asociadas con
m á s de u n a especie de nematodo
(Tabla 1). A k h u r s t y B o e m a r e (1990)
establecen q u e la mejor reproducción
de nematodos se presenta con su
simbionte natural, pero en algunos
casos p u e d e n desarrollarse con otras
especies bacteriales. La relación ent r e los n e m a t o d o s y l a b a c t e r i a e s m u t u a l i s t a , y a q u e los n e m a t o d o s s o n
dependientes de la bacteria dado que
m a t a n rápidamente su insecto h u é s ped; c r e a n u n a m b i e n t e favorable p a r a
su desarrollo por producir antibióticos q u e s u p r i m e n l a c o m p e t e n c i a d e
otros microorganismos; transforman
los tejidos del h u é s p e d e n u n a f u e n t e
de alimento y sirve como r e c u r s o
a l i m e n t i c i o . L a b a c t e r i a n e c e s i t a del
n e m a t o d o p a r a protegerse del a m biente externo; p e n e t r a r el hemocele
del h u é s p e d e inhibir l a s p r o t e í n a s
a n t i b a c t e r i a l e s del m i s m o (Sáenz.
1999, 2004).
Xenorhabdus y
Photorhabdus
son
b a c t e r i a s p e r t e n e c i e n t e s a la familia
Enterobacteriaceae, gran negativas,
facultativas, no forman e s p o r a s y son
a n a e r ó b i c a s . En el g é n e r o Xenorhab-

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005

45

A. Sáenz

dus, c i n c o e s p e c i e s e s t á n a s o c i a d a s
c o n Steinemema, m i e n t r a s en el gén e r o Photorhabdus, t r e s lo e s t á n a s o c i a d a s c o n Heterorhabditis (Tabla 1),
(Fischer et al, 1 9 9 9 : B u r n e l l y S t o c k ,
2 0 0 0 ; B o e m a r e , 2 0 0 2 ; H a z i r et al,
2005).
Dentro de las diferencias entre los
dos géneros bacteriales, se destaca la
l u m i n i s c e n c i a en Photorhabdus s p p .
m i e n t r a s q u e Xenorhabdus s p p n o s o n
luminiscentes. Ambos géneros bacteriales p r o d u c e n células diferentes
c o n o c i d a s c o m o forma p r i m a r i a (fase I)
y f o r m a s e c u n d a r i a (fase II) ( S á e n z ,
1 9 9 8 , 1 9 9 9 ; F o r s t y C l a r k e , 2 0 0 2 ) . La
forma p r i m a r i a e s t á a s o c i a d a n a t u r a l m e n t e c o n los j u v e n i l e s infectivos,
mientras la forma s e c u n d a r i a surge
e s p o n t á n e a m e n t e c u a n d o los c u l t i v o s
bacteriales están en estado estacionario de no crecimiento en cultivos
in vitro. La f o r m a s e c u n d a r i a de Xenorhabdus p u e d e c a m b i a r a la forma primaria, pero este fenómeno no ha sido
e s t a b l e c i d o p a r a Photorhabdus s p p .
Las dos formas bacteriales present a n d i f e r e n c i a s , p o r ejemplo, l a p r i m a ria p r o d u c e antibióticos, a b s o r b e
ciertos colorantes y desarrolla grandes inclusiones intracelulares compuestas de cristales de proteínas;
mientras la secundaria produce sem a n a l m e n t e antibióticos o no produce, no a b s o r b e colorantes y prod u c e d e m a n e r a ineficiente i n c l u s i o n e s intracelulares. La forma primaria
es la q u e tiene la capacidad de soport a r la propagación de n e m a t o d o s in
vitro (Lysenko y Weiser, 1 9 7 4 ; E h l e r s
et al, 1 9 9 0 : A g u i l l e r a et al, 1 9 9 3 ;
Aguillera y S m a r t , 1 9 9 3 ; J a c k s o n et
al., 1 9 9 5 ; B a b i c et al, 2 0 0 0 ; Vivas y
Goodrich-Blair, 2 0 0 1 ; B o e m a r e , 2 0 0 2 ;
M a r t e n s et al, 2 0 0 3 ) .
Especies de nematodos entomopatógenos
En la actualidad, se h a n reconocido
m á s de 40 especies en el m u n d o de
n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s (Tabla

46

PALMAS

1), en l a s d o s familias, c o n 35 en Steinemema, u n a en Neosteinememay
10
en Heterorhabditis ( S t o c k y H u n t ,
2004; Sáenz, 2004).
Rango de huéspedes
En el l a b o r a t o r i o , la m a y o r í a de l a s e s pecies de n e m a t o d o s entomopatógenos infectan u n a variedad de insectos
c u a n d o existe u n contacto seguro, las
condiciones ambientales son óptimas
y no h a y b a r r e r a s ecológicas o c o m portamentales para la presencia de la
infección ( K a y a y G a u g l e r , 1 9 9 3 ; Ozer
et al, 1 9 9 5 : G a u g l e r et al, 1 9 9 7 ; S á enz y Luque, 1998; Sáenz, 1999,
2 0 0 3 ; Sáenz y Luque, 1999; S u s u r l u k
et al, 2 0 0 1 ; H o m i n i c k , 2 0 0 2 ; H a z i r et
al, 2 0 0 3 ) . En el c a m p o , los n e m a t o d o s
entomopatógenos a t a c a n u n limitado
rango de h u é s p e d e s m á s que en labor a t o r i o ( A k h u r s t , 1 9 9 0 ; G e o r g i s etal,
1 9 9 1 ; B a t h o n , 1996; P e t e r s , 1996). No
obstante, son seguros como agentes
de c o n t r o l biológico.
Además, están adaptados al amb i e n t e s u e l o , d a d o q u e los p r i n c i p a l e s
huéspedes son insectos que habitan
e n el. Los n u e v o s a i s l a m i e n t o s d e
especies o c e p a s de n e m a t o d o s se
h a c e n u s a n d o l a r v a s d e l a polilla m a yor de l a s c o l m e n a s Galleria mellonella
(Lepidóptera: Pyralidae) (Sáenz, 1999).
Sin e m b a r g o , a l g u n a s especies de
n e m a t o d o s h a n sido aisladas de cadáveres de huéspedes hallados en
campo y tienen un rango de éstos
l i m i t a d o c o m o S. kushidai (Mamiya,
1989) y S. scarabaei ( S t o c k y K o p penhofer, 2 0 0 3 ) a d a p t a d o s a l a r v a s de
escarabajos.
Interacción bacteria-nematodo con el
huésped
Así c o m o l a m a y o r í a d e e s p e c i e s d e
nematodos entomopatógenos tienen
un amplio rango de huéspedes, su
eficacia v a r í a c o n m u c h o s f a c t o r e s
biológicos, i n c l u y e n d o e s p e c i e s y c e pas de nematodos, especies de insec-

Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

t o s y su e s t a d o de d e s a r r o l l o (Eidt y
Thurston. 1995: Simoes y Rosa,
1996). U n o d e los factores q u e afecta
la eficacia de los j u v e n i l e s infectivos.
e s q u e l a m a y o r í a d e los i n s e c t o s h a b i t a n t e s del s u e l o h a n d e s a r r o l l a d o
comportamientos para reducir su
d e s c u b r i m i e n t o , fijación o p e n e t r a ción de los j u v e n i l e s infectivos
(Sáenz, 1 9 9 8 . 2 0 0 3 ) .
Algunos de los c o m p o r t a m i e n t o s
i n c l u y e n u n a a l t a t a s a d e defecación
q u e r e d u c e la infección p o r el a n o (larv a s de e s c a r a b a j o s ) (De B a c h . 1964):
bajo r e n d i m i e n t o d e l i b e r a c i ó n d e C O
q u e m i n i m i z a l a s e ñ a l q u í m i c a (pu 2 p a s de lepidópteros y larvas de escarabajos) ( T a n a d a y Kaya, 1993): formación de c o c o n e s i m p e n e t r a b l e s o celdas de suelo antes de la pupación que
sirven c o m o b a r r e r a s físicas ( m u c h o s
lepidópteros y e s c a r a b a j o s ) : c o m p o r t a miento evasor que reduce el contacto
c o n los j u v e n i l e s (larvas d e e s c a r a b a jos) (Gaugler et al, 1 9 9 4 : K o p p e n h o f e r
et al. 2 0 0 0 ) .
Los j u v e n i l e s infectivos p u e d e n
penetrar el insecto u s a n d o varias
rutas, dependiendo de cuál es m á s
a c c e s i b l e (Eidt y T h u r s t o n , 1995). En
algunos insectos la ruta usual de
entrada, como la boca, p u e d e ser
i n a c c e s i b l e al e s t a r o b s t r u i d a p o r filt r o s o r a l e s o s e r a n g o s t a ( i n s e c t o s con
partes bucales c h u p a d o r a s o insectos
pequeños con partes bucales masl i c a d o r a s ) . Así m i s m o e l a n o , p o r s e r
e s t r e c h o d e b i d o a la p r e s e n c i a de fibras musculares u otras estructuras
y los e s p i r á c u l o s c u b i e r t o s con s e t a s
(larvas de l e p i d ó p t e r o s ) o p l a t o s filtrad o r e s (larvas de e s c a r a b a j o s ) o s i m p l e mente ser angostos para la entrada de
los n e m a t o d o s ( a l g u n o s d í p t e r o s y
lepidópteros). T a m b i é n p u e d e n p e n e t r a r a t r a v é s de la c u t í c u l a ( i n c l u y e n d o
las t r á q u e a s ) o el i n t e s t i n o p a r a e n t r a r
al hemocele.
P a r a i n g r e s a r a t r a v é s de la c u t í c u la, los n e m a t o d o s e m p l e a n la fuerza

física, c l a v a n d o s u c u e r p o p a r a r o m per y atravesar las delgadas t r á q u e a s ,
como los h e t e r o r h a b d i t i d o s q u e u s a n
s u d i e n t e a n t e r i o r p a r a p e n e t r a r directamente el hemocele. Para entrar
a través del intestino, u s a n fuerzas
físicas o s e c r e c i o n e s p r o t e o l í t i c a s p a r a
d i g e r i r tejidos del i n t e s t i n o m e d i o y
a c c e d e r al h e m o c e l e ( A b u h a t a b et al,
1 9 9 3 : P e t e r s y E h l e r s , 1994). A d e m á s ,
d e n t r o del h e m o c e l e la b a c t e r i a y los
j u v e n i l e s infectivos r e s i s t e n la r e s p u e s t a i n m u n e del h u é s p e d , q u e involucra la interacción de factores
humorales y celulares (Dunphy y
Thurston. 1990: Kaya y Gaugler,
1993).
Para contrarrestar las células bact e r i a l e s , los i n s e c t o s p u e d e n u s a r p r o teínas antibacteriales, seguido de la
f o r m a c i ó n de n ó d u l o s e i n a c t i v a r los
n e m a t o d o s . Los i n s e c t o s p u e d e n
e n c a p s u l a r el j u v e n i l infectivo. En
a l g u n o s c a s o s , el tercer e s t a d o del
nematodo puede superar las defensas
del i n s e c t o , tal es el c a s o de la e s p e c i e
S . glaseri, l a c u a l i n i c i a l m e n t e e s
e n c a p s u l a d a p o r l a r v a s del e s c a r a b a j o
j a p o n é s Popillia japonica, p e r o é s t a
e s c a p a de la c á p s u l a e infecta con
éxito a l h u é s p e d , y a q u e l a s u p e r f i c i e
d e los n e m a t o d o s t i e n e p r o t e í n a s q u e
suprimen la respuesta inmune de su
huésped y destruye las células
a n t i b a c t e r i a l e s del i n s e c t o (Wang et
al, 1995; W a n g y G a u g l e r , 1998).
S i n e m b a r g o , l a i n v a s i ó n d e los n e matodos puede producir factores
inmuno-inhibitorios que destruyen
los factores a n t i b a c t e r i a l e s p r o d u c i d o s p o r el i n s e c t o y p e r m i t e q u e la
bacteria mutualista produzca toxinas
insecticidas que rápidamente matan
al h u é s p e d (Bowen et al, 1998). Los
nematodos pueden también producir
exotoxinas paralizantes y enzimas
e x t r a c e l u l a r e s proteolíticas y citotóxicas. Las reacciones anteriores s o n
dependientes en el insecto huésped,

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005

47

A. Sáenz

en el c o m p l e j o n e m a t o d o - b a c t e r i a y
c o n t r i b u y e n a la v a r i a b i l i d a d en la
eficacia d e los n e m a t o d o s e n t o m o p a tógenos en contra de diferentes
e s p e c i e s de i n s e c t o s (Dowds y P e t e r s .
2002).
Comportamiento
Uno de los factores l i m i t a n t e s del
r a n g o d e h u é s p e d e s d e los n e m a t o d o s
e n t o m o p a t ó g e n o s es el comportam i e n t o d e forrajeo d e l o s j u v e n i l e s infectivos (el t é r m i n o forrajeo se a p l i c a
en ecología y etología a t o d a s l a s a c t i v i d a d e s q u e realiza u n J 3 e n r e l a c i ó n
con la b ú s q u e d a de su huésped). Estos
nematodos emplean estrategias para
localizar e i n f e c t a r al h u é s p e d , d e n t r o
de é s t o s e s t á n los e m b o s c a d o r e s
( e s p e r a n a su h u é s p e d ) o c r u c e r o s
(buscan activamente a su huésped).
( C a m p b e l l y Lewis. 2 0 0 2 : Lewis. 2002).
La mayoría de las especies de
nematodos están situadas dentro de
estos d o s comportamientos; sin embargo, algunas tienen comportamientos intermedios dentro de estas
d o s , c o m o S. riobrave o S. feltiae

48

PALMAS

( C a m p b e l l y G a u g l e r , 1997: C a m p b e l l
y Kaya, 1999). E s t a s e s t r a t e g i a s i n t e r m e d i a s e s t á n a d a p t a d a s p a r a infectar
insectos q u e p e r m a n e c e n bajo la
s u p e r f i c i e del s u e l o , t a l e s c o m o l a s
p r e p u p a s de lepidópteros, hormigas o
l a r v a s d e e s c a r a b a j o s . Los j u v e n i l e s
i n f e c t i v o s e m b o s c a d o r e s (S. carpocapsaey S. scapterisci) se c a r a c t e r i z a n
p o r la b a j a movilidad y u n a t e n d e n c i a
a p e r m a n e c e r c e r c a de la superficie
del s u e l o . A d e m á s , no r e s p o n d e n a l a s
s e ñ a l e s d e c o n t a c t o del h u é s p e d a l
menos que presente u n a apropiada
s e c u e n c i a y eficiente movilidad de l a s
especies h o s p e d e r a s tales como marip o s a s . s a l t a m o n t e s o g u s a n o s cortad o r e s c e r c a de la superficie del s u e l o .
Los j u v e n i l e s infectivos c r u c e r o s (S.
glaseri y H. bacteriophora) se c a r a c t e rizan por la alta movilidad y e s t á n
d i s t r i b u i d o s a t r a v é s del perfil d e l
s u e l o : los j u v e n i l e s s e o r i e n t a n p o r
s u s t a n c i a s volátiles del h u é s p e d y lo
localizan; i n f e c t a n h u é s p e d e s s e d e n tarios c o m o p r e p u p a s y p u p a s d e e s c a rabajos y lepidópteros.
O t r o c o m p o r t a m i e n t o d e los j u v e n i l e s i n f e c t i v o s e s s u típico o n d e a m i e n t o c o r p o r a l o n i c t a c i ó n (Figura
3), d o n d e del 3 0 a l 9 5 % d e s u c u e r p o
e s l e v a n t a d o del s u s t r a t o por u n o s
pocos segundos. La mayoría de especies de nematodos que tienen u n a
e s t r a t e g i a de forrajeo e m b o s c a d o r o
intermedio pueden ondear su cuerpo
y l e v a n t a r l o e n 9 5 % del s u s t r a t o ,
p a r á n d o s e e n s u cola y t o m a n d o u n a
postura recta o alternando períodos
s i n m o v i m i e n t o y activo o r d e a m i e n t o
(Campbell y Kaya. 1 9 9 9 a.b). Los j u v e niles cruceros p u e d e n ondear su
cuerpo, pero no p u e d e n p a r a r s e en su
cola. Los j u v e n i l e s q u e p u e d e n p a r a r s e e n s u cola y o n d e a r s u c u e r p o , p u e den saltar también. Este comportam i e n t o de salto p u e d e ser utilizado
p a r a a t a c a r al h u é s p e d o como mecanismo de dispersión.

Importancia de los nématodos entomopátógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

Producción en masa, formulación y
comercialización
Producción en masa
Los n é m a t o d o s e n t o m o p á t ó g e n o s s o n
f á c i l m e n t e c u l t i v a d o s in vivo o in vitro
p a r a p r u e b a s de laboratorio o prod u c c i ó n c o m e r c i a l ( F r i e d m a n , 1990).
La polilla m a y o r de l a s c o l m e n a s Gallería mellonella ( L e p i d ó p t e r a : P y r a l i dae), e s e l i n s e c t o utilizado p a r a p r o d u c c i ó n in vivo, p o r q u e é s t e es p r o d u cido c o m e r c i a l m e n t e e n g r a n d e s c a n tidades en varios países como cebos
d e p e s c a , a v e s y a l i m e n t o p a r a lagartijas; a d e m á s de s e r s u s c e p t i b l e a la
mayoría de especies de nématodos.

El método de fermentación líquida
presenta economías de escala, dado
q u e la p r o p o r c i ó n de la l a b o r y los c o s t o s d e c r e c e n c o n e l i n c r e m e n t o d e los
c o s t o s o p e r a t i v o s . E s t a t e c n o l o g í a tien e los m á s b a j o s c o s t o s d e p r o d u c c i ó n
y es el m é t o d o e s c o g i d o p o r g r a n d e s
compañías, con múltiples productos
e n p a í s e s i n d u s t r i a l i z a d o s . E l éxito d e
cultivos líquidos está en proveer el
medio apropiado, con la bacteria asociada del j u v e n i l infectivo ú n i c a m e n t e y con a d e c u a d a oxigenación
(Ehlers, 2 0 0 1 : Gaugler y Han, 2002).
Los c o m p o n e n t e s t í p i c o s d e u n m e d i o

El método básico para producción
a p e q u e ñ a e s c a l a es d e s c r i t o en Kaya
y S t o c k (1997), m i e n t r a s un m é t o d o a
gran escala para producir nématodos
es d e s c r i t o p o r G a u g l e r et al (2002). La
p r o d u c c i ó n in vivo es u n a l a b o r i n t e n sa, utilizada p a r a p e q u e ñ o s b i o e n s a y o s
y costosa, sin e m b a r g o , es simple y produce u n a alta calidad de juveniles
infectivos (Sáenz. 2 0 0 0 : S h a p i r o . 2003)
( F i g u r a . 4). La p r o d u c c i ó n in vivo a
escala industrial puede ser aplicada
en países desarrollados y a l g u n a s
i n d u s t r i a s utilizan e s t a tecnología.
La p r o d u c c i ó n a g r a n escala en
m é t o d o s in vitro, utiliza m e d i o s sólidos
d i m e n s i o n a l e s o m é t o d o s de f e r m e n t a c i ó n l í q u i d a (Ehlers. 1 9 9 6 : G r e w a l
y Georgia, 1998). El m é t o d o de m e d i o
sólido t r i d i m e n s i o n a l fue d e s c r i t o
p r i m e r o p o r B e d d i n g (1984) u s a n d o
e s p u m a de poliuretano poliéster con
u n m e d i o n u t r i t i v o e i n o c u l a n d o prim e r o la b a c t e r i a s i m b i o n t e y d e s p u é s
los n é m a t o d o s . C o n este m é t o d o se produjeron 65 millones de juveniles infectivos en 5 0 0 m l / f r a s c o ó 2 b i l l o n e s
de juveniles por área de bolsa plástica
autoclavada (Bedding, 1984). Las
v e n t a j a s del m é t o d o d e m e d i o sólido
s o n los b a j o s c o s t o s y la logística de
producción.

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005

49

A. Sáenz

s o n : e x t r a c t o d e l e v a d u r a c o m o fuente
de nitrógeno; u n a fuente de carboh i d r a t o s t a l e s c o m o h a r i n a d e soya,
g l u c o s a o glicerol; l í p i d o s de o r i g e n
a n i m a l o vegetal y s a l e s . C o n e s t e m é todo de producción se ha alcanzado
u n n ú m e r o significativo d e e s p e c i e s
c o n éxito e n los b i o r r e a c t o r e s . o b t e niendo de 7.500 a 8 0 . 0 0 0 millones
de j u v e n i l e s por litro de especies
c o m o S. carpocapsae, S. riobrave, S
kushidai. S. scapterisci. H.
bacteriophora y II. megidis con c a p a c i d a d de
producción de 250.000 J 3 / m l dependiendo de la especie de nematodo
(Ehlers et al, 1 9 9 8 : S t r a u c h y E h l e r s .
1998).
Formulación y almacenamiento
Después de la producción en masa,
los j u v e n i l e s infectivos p u e d e n ser
a l m a c e n a d o s en t a n q u e s aireados y
refrigerados e n t r e u n o y s e i s m e s e s o
f o r m u l a d o s d e i n m e d i a t o . Los j u v e n i l e s infectivos p u e d e n s e r a l m a c e o
n a d o s en s u s p e n s i o n e s a c u o s a s a 4 C
(dependiendo de la especie de n e m a todo), s i n p e r d e r su a c t i v i d a d p o r 6 ó
1 2 m e s e s p a r a e s p e c i e s d e Steinernema y 3 a 6 m e s e s p a r a e s p e c i e s de
Heterorhabditis (Sáenz, 2 0 0 0 ) .
En el método simple de formulación, los n e m a t o d o s s o n m e z c l a d o s
c o n u n s u b s t r a t o h ú m e d o (por ejemplo, esponja). E s t a s f o r m u l a c i o n e s
r e q u i e r e n c o n t i n u a refrigeración p a r a
c o n s e r v a r l a c a l i d a d d e los n e m a t o dos por períodos prolongados. Para
m a n t e n e r l o s vivos y r e s i s t e n t e s a t e m p e r a t u r a s extremas, se reduce el met a b o l i s m o d e los j u v e n i l e s infectivos
por inmovilización parcial o desecación. E s t a s formulaciones contienen alginato, vcrmiculita, arcillas,
carbón activado, policriamida y grán u l o s d i s p e r s a n t e s d e a g u a (Grewal y
Georgia, 1 9 9 8 ; G e o r g i s y Kaya, 1998).
No o b s t a n t e , es difícil de o b t e n e r
u n a formulación óptima para todas
las especies de nematodos por tener

50

PALMAS

r e q u e r i m i e n t o s específicos d e h u m e d a d y oxígeno. Una de las mejores
formulaciones es la de gránulos dispersables de a g u a que ha sido des a r r o l l a d o p a r a s t e i n e r n e m a t i d o s (por
ejemplo, S. carpocapsae y S. felliae),
ésta combina grandes cantidades de
n e m a t o d o s vivos s i n r e f r i g e r a c i ó n y
s o n fáciles d e t r a n s p o r t a r . E s t a formulación e n e l m o m e n t o d e l a a p l i c a c i ó n
se mezcla con a g u a y los juveniles
infectivos s e v a n r e h i d r a t a n d o e n e l
a m b i e n t e h ú m e d o del s u e l o d u r a n t e
t r e s d í a s ( B a u r et al, 1 9 9 7 a,b). Adem á s , los j u v e n i l e s infectivos c o n t e n i dos en esta formulación y almacenad o s a 25 °C, s o b r e v i v e n de cinco a s e i s
m e s e s p a r a la e s p e c i e S. carpocapsae.
d o s m e s e s p a r a S . Jeltiaey u n m e s p a r a
S. riobrave (Grewal, 2 0 0 0 ) .
Control de calidad
A n t e s y d e s p u é s de la f o r m u l a c i ó n , la
calidad de los n e m a t o d o s d e b e s e r
m e d i d a , e n e s p e c i a l , s u viabilidad e
infectividad. El análisis utilizando
m u c h o s n e m a t o d o s (superior a 500
juveniles) es considerado inapropiado. por las p r o p u e s t a s de control de
c a l i d a d d e b i d o a la i n t e r a c c i ó n h u é s p e d - p a r á s i t o . Grewal (2002) defiende
e l u s o d e u n o a u n o (un n e m a t o d o p o r
u n a l a r v a de G. mellonella) en e n s a y o s
de paredes de arena como u n a her r a m i e n t a e s t á n d a r d e c o n t r o l d e calidad. El ensayo u n o a u n o trabaja bien
p a r a s t e r i n e r n e m a t i d o s y el e n s a y o
cinco a u n o para heterorhabditidos
(Gaugler et al, 2 0 0 0 ) . A d e m á s , los p a r á m e t r o s d e c o n t r o l d e c a l i d a d incluy e n r e s e r v a s de e n e r g í a (peso s e c o o
c o n t e n i d o d e lípidos totales) c o m o u n
pronóstico de longevidad.
Comercialización
La primera e t a p a en el desarrollo de
u n p r o d u c t o c o m e r c i a l e s l a selección
d e c e p a s . L a s p r o p i e d a d e s claves d e
u n a c e p a c o m e r c i a l s o n l a a l t a virulencia en contra de insectos plaga

Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

b l a n c o y la facilidad del cultivo. T a m bién, son convenientes la sobrevivencia y efectividad de m ú l t i p l e s
insectos plaga. No obstante, t o d a s las
p r u e b a s deben ser e n c a m i n a d a s con
l a m i s m a c e p a . Por ejemplo, a u n q u e
S . g l a s e r i e s efectiva c o n t r a l a r v a s d e
c o l e ó p t e r a , los p r o b l e m a s d e f o r m u lación y a l m a c e n a m i e n t o son factores
n e g a t i v o s p a r a s u m e r c a d o (Gaugler
y Han, 2002).
También, se h a n considerado las
regulaciones en el uso de nematodos
entomopatógenos p a r a el control de
i n s e c t o s y v a r í a n e n t r e p a í s e s (Richard s o n , 1996; B e d d i n g et al., 1 9 9 6 ; Rizvi et al., 1996). Los n e m a t o d o s n a t i v o s
e s t á n exentos de registro en m u c h o s
países europeos, Australia y Estados
Unidos, mientras en otros países, están sujetos a registros similares como
los p e s t i c i d a s q u í m i c o s . La i m p o r t a ción y u s o de especies de n e m a t o d o s
t r a s g é n i c o s y no n a t i v o s , e s t á s u j e t o
a e s t r i c t a s r e g u l a c i o n e s en la m a y o r í a
d e los p a í s e s . N o o b s t a n t e , a l g u n o s
países, también incluyen las cepas de
especies endémicas, lo cual es un
obstáculo p a r a la comercialización de
estos nematodos entomopatógenos y
s u utilización e n p r o g r a m a s d e m a nejo i n t e g r a d o d e p l a g a s e n diferent e s cultivos del m u n d o .
Eficacia
Plagas blanco
Los n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s h a n
sido probados en contra de un g r a n
n ú m e r o de especies de insectos plaga
con resultados que varían desde poco
a e x c e l e n t e c o n t r o l ( T a b l a 2) (Koppenhofer, 2000). Muchos factores
p u e d e n influir e n e l u s o e x i t o s o d e
nematodos como agentes de control
biológico, p e r o t a n t o l a biología c o m o
la ecología de los n e m a t o d o s y la p l a g a
b l a n c o , s o n c r u c i a l e s p a r a e l éxito d e
la aplicación. Se ha c o n s i d e r a d o que
el c o m p o r t a m i e n t o de forrajeo y los

requerimientos de temperatura para
u n a especie de n e m a t o d o y la accesibilidad y s u s c e p t i b i l i d a d de la p l a g a
a los n e m a t o d o s , e s i m p o r t a n t e p a r a
la infección.
Los n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s
h a n s i d o m á s eficientes e n h á b i t a t s
que proporcionan protección a condiciones extremas ambientales, especialmente en suelo que es su hábitat
n a t u r a l y en crípticos (insectos q u e
c u m p l e n p a r t e d e s u ciclo d e v i d a
dentro de estructuras de las plantas).
Excelentes controles h a n sido registrados en contra de insectos barrenadores de plantas, dado su hábitat
críptico q u e e s favorable p a r a l a s o b r e vivencia e infectividad de los n e m a t o d o s (por e j e m p l o , e n e m i g o s n a t u r a l e s
y a d e c u a d a h u m e d a d ) . El control de
insectos a c u á t i c o s ha sido poco evaluado, p o r q u e los n e m a t o d o s no e s t á n
adaptados a movilidades dirigidas
( d e s c u b r i m i e n t o del h u é s p e d ) en
e s t o s a m b i e n t e s . E n follaje y o t r o s
h á b i t a t s e x p u e s t o s , l a s difíciles c o n diciones p u e d e n ser remediadas únic a m e n t e con c o a d y u d a n t e s .
Estrategias de aplicación
Los n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s s e
h a n aplicado de m a n e r a exclusiva
usando métodos inundativos, donde
a l t o s n ú m e r o s d e j u v e n i l e s infectivos
son liberados en u n a distribución
u n i f o r m e y el c o n t r o l de p o b l a c i o n e s
p l a g a es r á p i d o y eficaz. E s t e m é t o d o
e s factible p a r a c u l t i v o s c o m o o r n a m e n t a l e s y vegetales bajo invernad e r o , cítricos, f r a m b u e s a y p a s t o s . S i n
embargo, la aplicación de n e m a t o d o s
no es apropiada por métodos inundativos e n m u c h o s s i s t e m a s d e cultivo
(cultivos de bajo v a l o r o a m p l i o e s p a cio cultivable), p o r s u l i m i t a d a s o b r e vivencia, s u s c e p t i b i l i d a d a l a s c o n d i ciones extremas ambientales, altos
costos. Por t a n t o , las liberaciones
inoculativas, conservación y manejo
de especies de nematodos endémicos

PALMAS - Vol. 26 No.2,2005

51

A. Sáenz

necesita ser explorada, promisoria y
factible p a r a e l m a n e j o d e m u c h a s
plagas.
Las liberaciones inoculativas de
nematodos entomopatógenos tienden
a e s t a b l e c e r n u e v a s p o b l a c i o n e s o incrementan poblaciones bajas por
supresión de plagas, esto se ha probado en p o c a s ocasiones y poco se conoce sobre las condiciones óptimas para
e s t o ( P a r k m a n y S m a r t , 1996). P o r

52

PALMAS

ejemplo. G a u g l e r et al. (1997). e s t a b l e c e q u e l a e l i m i n a c i ó n del s i m b i o n t e
bacterial por el u s o de antimicrobialos
en los p r o c e d i m i e n t o s de cría in vitro
de la e s p e c i e S glaseriy p o s i b l e m e n t e ,
la pobre adaptación climática de esta
e s p e c i e n e o t r o p i c a l , limita s u éxito e n
este programa de manejo.
Así m i s m o , e s t a s l i b e r a c i o n e s d e p e n d e n de la sobrevivencia multigen e r a c i o n a l y renovación de las po-

Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

b l a c i o n e s d e j u v e n i l e s infectivos. E n
otras palabras, se p u e d e n incluir
v a r i a s condiciones como: i) La presencia de insectos huéspedes susceptibles a t r a v é s de los a ñ o s , ii) Un nivel
d e d a ñ o e c o n ó m i c o n o m a n e j a b l e del
i n s e c t o plaga, iii) c o n d i c i o n e s favorab l e s del s u e l o p a r a l a s o b r e v i v e n c i a
de los n e m a t o d o s (Kaya, 1990). Liberaciones a u m e n t a t i v a s dentro del
establecimiento de poblaciones de
n e m a t o d o s y manejo de la s u s c e p tibilidad de las p o b l a c i o n e s p l a g a /
huéspedes, son dos aproximaciones
que p u e d e n ser u s a d a s para fomentar
o e s t a b l e c e r el m a n e j o de p o b l a c i o n e s
de n e m a t o d o s y requieren m á s
atención (Koppenhofer, 2 0 0 0 ; Kopp e n h o f e r et al, 2 0 0 0 ) .
Métodos de aplicación
L a m a y o r í a d e los m é t o d o s d e a p l i cación de nematodos entomopatógen o s e m p l e a los m i s m o s e q u i p o s d e
aplicación utilizados p a r a pesticidas
q u í m i c o s . Los j u v e n i l e s infectivos
resisten presiones superiores a 1068
k P a y p a s a n a t r a v é s de filtros de 100
m ? de d i á m e t r o . No o b s t a n t e , los filtros
p u e d e n ser removidos de las boquillas
p a r a evitar el d a ñ o a los n e m a t o d o s .
T a m b i é n se h a n aplicado los n e m a t o d o s p o r s i s t e m a s d e i r r i g a c i ó n inc l u y e n d o goteo, m i c r o i n y e c c i ó n y a s p e r s i ó n (Georgis et al, 1 9 9 5 ; C a b a nillas y R a u l s t o n , 1995). La irrigación
p r e y p o s t a p l i c a c i ó n , y la c o n t i n u a
h u m e d a d del suelo s o n esenciales
p a r a l a p e r m a n e n c i a d e los n e m a t o d o s . Si el a g u a es l i m i t a d a , la i n y e c ción de n e m a t o d o s d i r e c t a m e n t e
d e n t r o de la e n t r a d a de la galería o
bloqueando la e n t r a d a con esponjas
impregnadas con suspensiones de
nematodos para insectos barrenador e s d e p l a n t a s , s o n m é t o d o s d e liber a c i ó n e f i c i e n t e ( B a u r et al, 1 9 9 7 ;
Klein, 1 9 9 3 ; Y a n g e í a Z . , 1993).

Efectos de agroquímicos y agentes de control
biológico
Los n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s s o n
aplicados en s i s t e m a s / s u s t r a t o s que
son regularmente t r a t a d o s con otros
agentes, incluyendo químicos o
biológicos y fertilizantes. S e g ú n los
agentes, sincronización de la aplicación y c a r a c t e r e s físico-químicos
del s i s t e m a , los n e m a t o d o s p u e d e n o
no interactuar con estos agentes. En
a d i c i ó n a e s t o s a g e n t e s , la d e p r e d a ción entre parasitoides y n e m a t o d o s
p u e d e p r e s e n t a r s e ( R o s e n h e i m et al,
1995). No o b s t a n t e , S h e r et al. (2000)
y L a c e y et al. (2003) h a n d e m o s t r a d o
que algunos parasitoides son comp a t i b l e s c o n S. carpocapsae.
Al parecer los n e m a t o d o s entomopatógenos son compatibles con la
m a y o r í a de los h e r b i c i d a s , funguicidas, acaricidas, insecticidas, nemat i c i d a s (Rovesti y D e s e o , 1 9 9 0 ; I s h i b a s h i , 1 9 9 3 ; Georgis y Kaya, 1998). No
obstante, en vista de la diversidad de
químicos disponibles e insecticidas
biológicos, n o s e h a p r o b a d o u n a generalización en la compatibilidad de
nematodos-pesticidas. Por tanto, la
compatibilidad de c a d a pesticida y
e s p e c i e d e n e m a t o d o , d e b e s e r evaluada en cada caso (Nishimatsu y
J a c k s o n , 1 9 9 8 : K o p p e n h o f e r et al,
2000).
Consideraciones finales para el control
biológico de plagas en palma de aceite
Los n e m a t o d o s e n t o m o p a t ó g e n o s s e
h a n producido comercialmente y se
h a n vendido en Norte América, este
de E u r o p a , Asia y Australia, entre
otros. Muchos otros países, incluido
Colombia, e s t á n explorando el u s o de
nematodos entomopatógenos para el
control biológico de varios i n s e c t o s
plaga. Sin embargo, s u s altos costos
en comparación con otros agentes de
control, h a c e que se restrinjan a

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005

53

A. Sáenz

cultivos de alto interés comercial en
p a í s e s en d e s a r r o l l o . Por e n d e , la
oportunidad de u s a r nematodos entomopatógenos en palma de aceite cont r a i n s e c t o s p l a g a en el s u e l o , fruto o
h á b i t a t s crípticos e n t r e otros, como Sagalassa valida ( b a r r e n a d o r de r a í c e s de
p a l m a de a c e i t e ) . Strategus aloeus
(torito), Imatidium neivai ( r a s p a d o r de
frutos),
Rhynchophorus
palmarían
( g u s a n o d e los cogollos), h a c e d e e s t e
enemigo n a t u r a l , un posible agente
d e c o n t r o l p a r a i n c l u i r d e n t r o d e los
programas de manejo integrado de
p l a g a s e n l a s p l a n t a c i o n e s del p a í s .
Los d e s a f í o s e n p a l m a d e a c e i t e s o n
m u c h o s , é s t o s i n c l u y e n a i s l a r los
n e m a t o d o s n a t i v o s e n l a s c u a t r o zon a s p r o d u c t o r a s del país; c a r a c t e -

Bibliografía
AbuHatab. MA; Selvan. S; Gaugler.
R. 1993. Role of proteases in penetration of insect gut by the
entomopathogenic nematode
Steinernema glaseri (Nematoda:
Steinernematidae). J. Invertebr.
Pathol. 66: 125-130.

rización de l a s e s p e c i e s y su b a c t e r i a
s i m b i o n t e : e v a l u a r los d i f e r e n t e s
insectos plaga de la palma: determin a r los m e j o r e s m é t o d o s d e aplicación
(por e j e m p l o , l i b e r a c i o n e s i n o c u l a t i vas versus inundalivas): y establecer
e l complejo m á s a p r o p i a d o d e n e m a t o do-bacterio p a r a producción comercial a d e c u a d a y e c o n ó m i c a de los n e m a t o d o s a s e r u s a d o s p o r los p r o d u c t o r e s . A d e m á s , a u n q u e los n e m a t o d o s
pueden ser producidos y formulados.
ellos s e r í a n e n t r e g a d o s a los p r o d u c tores, agrónomos, técnicos o supervisores del p r o g r a m a d e s a n i d a d vegetal de las plantaciones, q u i e n e s los
evaluarían p a r a q u e los n e m a t o d o s
s e a n u s a d o s c o n eficiencia e n c o n t r a
de las plagas blanco en p a l m a de
aceite.

Babic. 1: Fischer-Le. SM; Giraud. E.
2000. Occurrence of natural dixenic associations between the
symbiont Photorhabdus luminescens and bacteria related to Ochobactmm spp. In tropical entomopathogenic Heterorhabdilis. spp.
(Nematode: Rhabditida). Microbiology. 146:709-718.

Aguillera, MM; Hodge. NC: Stall. RE.
1993. Bacterial symbionts of Steinernema scapterisci. J. Invertebr.
Pathol. 62: 68-72.

Bathon. H. 1996. Impact of entomopathogenic nematodes on nontarget h o s t s . Biocontrol Sci.
Technol. 6:421-434.

Aguillera, MM: Smart, GC. 1993. Development, reproduction and
pathogenicity of Steinernema scapterisci in monoxenic culture with
different species of bacteria. J.
Invertebr. Pathol 62: 289-294.

Baur. ME: Kaya. HK: Gaugler. R.
1997a. Effects of adjuvant on entomopatjogenic nematode persistence and efficacy against Plutella
xylostella. Biocontrol Sci. Technol.
7: 513-525.

Akhurst. RJ. 1990. Safety to no target invertebrates of nematodes
of economically important pest.
In: Laird. M; Lacey, L: Davidson,
E. Eds. Safety of Microbial Insecticides. CRC Press. Boca Raton.
FL: 233-240.

Baur, ME; Kaya, HK: Tabashnik. B.
1997b. Efficacy of a dehydrated
steinernematid nematode against
black eutworm (Lepidoptera:
Noctuidae) and diamondback
moth (Lepidoptera: Plutellidae). J.
Econ. Entomol. 90: 1200-1206.

Akhurst. RJ: Boemare. NE. 1990.
Biology and taxonomy of Xenorhabdus. in: Gaugler. R: Kaya. HK.
Eds. Entomopathogenic Nematodes in Biological Control. CRC
Press. Boca Ratón. FL: 75-90.

Bedding, RA. 1984. Large scale production storage and transport of
the insect parasitic nematodes
Neoaplectana spp and Ileterorhabditis spp. Ann. Appl. Biol. 104:
117-120.

54

PALMAS

Bedding, RA: Tyler. S; Rochester. N.
1996. Legislation on the introd u c t i o n of exotic entomopathogenic nematodes tato Australia and New Zealand. Biocontrol
Sci. Technol. 6: 465-475.
Blaxter. ML; De Ley, P: Garey. JR.
1998. A molecular evolutionary
framework for the phylum Nematode. Nature. 392:71-78.
Boemare, N. 2002. Biology, taxonomy
and systematic of Photorliabdus
and Xenorhabdus. In: Gaugler, R.
Ed. Entomopathogenic Nematology. Cabipnblishing. Wallingford.
UK: 35-56.
Bowen. D; Rocheleau. TA; Blackburn. M. 1998. Insecticidal toxins from the bacterium Photorhabdus himinescens. Science. 80:
2129-2132.
Burnell, AM; Stock, SP. 2000. Heterorhabditis. Steinemenut and their
bacterial symbionts - lethal pathogens of insects. Nematology.
2: 1-12.
Cabanillas. HE: Raulston. JR. 1996.
Effects of furrow irrigation on the
distribution and infectivity of
Steinernema riobravis against corn
earworm in corn. Fundam. Appl.
Nematol. 19:273-281.

Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

Campbell. JF: Gaugler. R 1997. Inic-r-specific variation in cntomopathogenic nematode loraging
strategy: Dichotomy or variation
along a continuum?. Fundam.
Appl. Nematol. 20: 393-398.
Campbell. JF: Kaya. HK. 1999a. How
and why a parasitic nematode
jumps? Nature. 397: 485-486.
Campbell, JF: Kaya. HK. 1999b. Mec h a n i s m , k i n e m a t i c s performance and fitness consequences
of jumping bchavior in cntomopathogenic nematodes [Stetnernemasp). Can. J. Zool. 77: 1-9.
(lampbell, JF: Lewis. EE. 2002. Entomopathogenic nematode hostsearch strategies. In: Lewis, EE:
Campbell. JF: Sukhdeo. MV. Eds.
The Behavioural Ecology of Parasites. Cabi PubUshtng. Wallingford, UK: 13-38.
Ciche. TA: Ensign. JC. 2003. For Ihe
insect pathogen Photorhabdus
Ittminescens, which end of a nematode is out? Appl. Environ.
Microbiol. 69: 1890-1897.
DeBach. O. 1964. Biológica! Control
of insect Pests and Weeds. Reinhold Publishing Corp. New York.
Dowds. BC: Peters, A. 2002. Virulence mechanism. In: Gaugler, R.
Ed. Entomopatho.ucnic Nematology. Cabi Publishing. Wallingford,
UK: 79-98.
Dunphy. CB; Thurston. GS. 1990.
Insect immunily. In: Gaugler, R:
Kaya. HK. Eds. Entomopathogenic Nematodes in Biological
Control. CRC Press. Boca Raton.
FL: 301-323.
Ehlers, RU. 1996. Current and future use of nematodes in biocontrol practice and commercial aspects with regard lo regulatory
policy i s s u e s . Biocontrol Sci.
Technol. 6:303-316.
Ehlers. RU: Lunau. S: Krasomil. K.
1998. Liquid culture of the entomopathogenk nemaiode-bacterium complex Heterorhaliditis
megidis/Photorhabdus
luminescens. Biocontrol. 43: 77-86.
Eidt, DC: Thurston. GS. 1995. Physical deterrents to infection by

entomopathogenic nematodes in
wire worms (Coleóptera: Elateridae) and other soil insects. Can.
Entomol 127:423-429.
Fischer, LE; Saux. M: Viallard. V:
Borne, B. 1999. Polyphasic classificalion of the genus Photorhabdus and proposal of new taxa: P.
tuminescens subsp. luminescens
subsp. nov. P. luminescens subsp.
akhursiii subsp. nov.. P. tuminescens subsp laiunondii subsp.

nov.. P. temperatasp. nov., P. températe s u b s p temperate subsp.
nov. and P. asymbiotica sp. nov.
Internat. J. Syst. Bacteriol. 49:
1645-1656.
Forst. S; Clarke, D. 2002. Bacteria
nematode symbiosis. In: Gaugler,
R. Ed. Entomopathogenic Nema
tology. Cabi Publishing. Wallingford. UK: 57-77.
Friedman, MJ. 1990. Commercial
production and developmenl. In:
Gaugler, R: Kaya. HK. Eds. Entomopathogenic nematodes in biological control. CRC Press Boca
Raton. FL: 153-172.

Georgia. R: Manweiler. SS. 1994.
Entomopathogenic Nematodes: a
developing biological control
technology. Agri. Zool. Rev. 6:6394.
Georgis. R: Kaya. HK. 1998. Formulation of entomopathogenic nematodes. In: Burges. H.D. Ed. Formulation of microbial Biopesticides. Benefical Microorganisms.
Nematodes and Seed Treatments.
Kluwer. Dordrecht. The Netherlands: 289-308.
Georgis. R; Kaya. HK; Gaugler. R.
1991. Effect of steinernematid
and heterorhadditid nematodes
(Rhabditida: Stlenernematldae
and heterorhabditidae) on nontarget a r t h r o p o d s . Environ.
Entomol. 20:815-822.
Georgis. R; Dunlop. DB: Grewal, PS.
1995. Formulation of entomopathogenic nematodes. In: Hall. FR:
Barry. JW. Eds. Biorational Pest
Control Agents: Formulation and
Dellvery. Washington. D.C; ACS
Symposium Series No 595. American Chemical Society: 197-205.

Gaugler, R; Brown, I: Shapiro-llan,
D. 2002. Automated technology
for in vivo mass production of entomopathogenic nematodes. Biol.
Control 24: 199-206.

Grewal. PS. 2000. Anhydrobiotic potential and long-lenn slorage of
entomopathogenic nematodes
(Rhabditida: Steinernematidae).
Internat. J. Parasitol. 30: 9951000.

Gaugler. R: Grewal. P; Kaya, HK.
2000. Quality assessment of commercial ly produced entomopailio
genic nematodes. Biol. Control. 17:
100-109.

Grewal, PS. 2002. Formulation and
application technology. In: Gaugler. R. Ed. Entomopathogenic
Nematology. Cabi Publishing.
Wallingford. UK: 265-287.

Gaugler. R: Han. R. 2002. Production technology. In Gaugler. R.
Ed. Entomopathogenic Nematology. Cabi Publishing. Wallingford,
UK: 289-320.

Grewal. PS: Georgis. R. 1998. Entomopathogenic nematodes. in:
Hall. F.R: Men. J. Eds. Methods
in Biotechnology. Vol 5 Biopesticides: Use and delivery. Humana
Press. Totowa. N..J: 271 -299.

Gaugler. R: Lewis. E; Stuart, RJ.
1997. Ecology in the service of biological control: the case of cnloinopalhogenic nematodes. Oeculogia. 109: 483-489.
Gaugler. R: Wang, Y; Campbell. J F .
1994. Aggressive and evasive behaviors in Popilia japonica (Coleoptera: Scarabaeidae) larvae:
defenses against entomopathogenic n e m a t o d e a t t a c k . J.
Invertebr. Pathol 64: 193-199.

Griffin, CT : O 'Callaghan, KM: Drx,
I. 2001. A self-fertlle species of
sirincniema from Indonesia: further evidence of convergent evolution amongst entomopathogenic nematodes. Parasilology.
122: 181-186.
Hazir. S: Keskin. N: Stock. SP.
2003a. Diversity and distribution
of entomopathogenic nematodes
(Rhabditida: Steinernematidae

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005

55

A. Sáenz

a n d Heterorhabditidae) i n T u r key. Biodiversity Conseu. 12: 3 7 5 386.
Hazir, S: S t a c k e b r a n d t , E; Lang. E.
2 0 0 5 . Two new s u b s p e c i e s of Photorhabdus luminescens, isolated
from Heterorhabdiiis bacteriophora
(Nematoda: H e t e r o r h a b d i t i d a e ) :
Photorhabdus
Iwninescens s u b s p
kayaii s u b s p nov. a n d Photorhabdus Iwninescens s u b s p . thraciae n s i s s u b s p . n o v . Appl. Syst.
Microbio! 40: 8 9 5 - 9 1 0 .
Hominick. WM. 2 0 0 2 . Biogeography.
In: Gaugler, R. Ed. E n t o m o p a t h o genic Nematology. Cabi Publishing. Wallingford, UK: 115-143.
Ishibashi, N. 1993. Integrated control of insect pests by Steinemema
carpocapsae. In: Bedding. R; Akh u r s t . R; Kaya, HK. Eds. Nematodes a n d t h e Biological Control
of I n s e c t s . CSRIO Publications.
East Melbourne (Australia): 105113.
J a c k s o n , T J ; Wang, H; Nugent. MT.
1995. Isolation of insect p a t h o genic bacteria. Providencia rettgeri
from Heterorhabdiiis. spp. J. Appl.
Bacterial. 78: 2 3 7 - 2 4 4 .
Kaya. HK. 1990. Soil ecology. In: Gaugler. R: Kaya. HK. E d s . E n t o m o pathogenic n e m a t o d e s in Biological Control. CRC Press. Boca Ratón, FL: 9 3 - 1 1 5 .
Kaya, HK. 1993. Entomogenous a n d
entomopathogenic n e m a t o d e s in
biological control. In: E v a n s . K.
Trudgill, DL; W e s t e r . J M , E d s .
Plant Parasitic Nematodes in
Temperate Agriculture. CAB International Wallingford. UK: 5 6 5 - 5 9 1 .
Kaya, HK; Gaugler. R. 1993. Entom o p a t h o g e n i c n e m a t o d o s . Ann.
Rev. Entomol. 38: 181-206.
Kaya, HK; Stock, SP. 1997. Techniq u e s in i n s e c t nemaLology. In:
Lacey, L. Ed. M a n u a l of Techniq u e s in I n s e c t Pathology. Academic Press. S a n Diego. CA: 2 8 1 324.
Klein. MG. 1 9 9 0 . Effícacy a g a i n s t
soli-inhabiting i n s e c t p e s t s . In:
Gaugler, R y Kaya, HK. Ed. Entomopathogenic Nematodes in Bio-

56

PALMAS

logical Control. CRC Press. Boca
Ratón. FL: 195-214.
Klein. MG. 1993. Biological control
of scarabs with entomopathogenic nematodes. In: Bedding, R;
Akhurst. R; Kaya, HK. Eds. Nematodes and the Biological Control of insects. CSRIO Publications. East Melbourne (Australia):
49-57.

tion events in the mutialistic
association between Steinemema
carpocapsae nematodes and Xenorhábdus nematophüa bacteria. J.
Bacteriol 185: 3147-3154.
Nishimatsu. T; Jackson, J. 1998. Interaction of insecücides entomopathogenic nematodes and larvae
of the western corn rootworm
(Coleoptera: Chrysomelidae). J.
Econ. Entomol 91: 410-418.

Koppenhofer, AM. 2000. Nematodes.
In: Lacey. LA; Kaya. HK. Eds.
Field Manual of Techniques in
invertebrate Pathology. Kluwer.
Dordrecht. The Nelherlands: 283301.

Ozer, N; Keskin, N: Kirbas. Z. 1995.
Occurrence of entomopathogenic
nematodes (Steinernematidae:
Heterorhabditidae) in Turkey.
Nematologica. 41: 639-640.

Koppenhofer. AM: Brown. IM: Gaugler,
R. 2000a. Synergism of imidacloprid and entomopathogenic nematodes: greenhouse and fíeld evaluaüon. BioL Control 19: 245-251.

Peters. A. 1996. The natural host
range of Steinemema.and Heterorhabditis spp and their impact on
insect populations. Biocontrol Sci.
Technol 6: 389-402.

Koppenhofer. AM; Grewal, PS: Kaya.
HK. 2000b. Synergism of imidacloprid and entomopathogenic
nematodes against white grubs:
the mechanism. Entomol. Exp.
Appl. 94: 283-293.

Peters, A; Ehlers, RU. 1994. Susceptibility of leatherjackets [Típula
paludosa and T. oleracea: Tipulidae: Nematocera) to the entomopathogenic nematode Steinemema
feltiae. J. Invertebr. Pathol 63: 163171.

Lacey, LA; Unruth, TR: Headrick. HL.
2003. Interactions of two idiobiont parasitoids (Hymenoptera:
Ichneumonidae) of codling moth
(Lepidoptera: Tortricidae) with
the entomopathogenic nematode
Steinernema carpocapsae (Rhabditida: Steinernematidae). J. Invertebr. Pathol. 83: 230-239.
Lewis, EE. 2002. Behavioural ecology. In: Gaugler, R. Ed. Entomopathogenic Nematology. Cabi Publishing. Wallingford. UK: 205-223.
Lysenko. O: Weiser. J. 1974. Bacteria associated with the nematode
Neoaplectana carpocapsae and the
patogenicity of this complex for
Gallería mellonella larvae. J.
invertebr. Pathol. 24: 332-336.
Mamiya, Y. 1989. Comparison of infectivity of Stienernema kushidai
(nematode: Steinernematidae)
and other s t i n e r n e m a t i d and
heterorhabditid nematodes for
three different i n s e c t s . Appl
Entomol. Zool. 24: 302-308.
Martens, EC; Heungens. K; Goodrich, BH. 2003. Early coloniza-

Poinar, GO. 1966. The presence of
Achromobacter nematophilus in the
infective stage of a Neoaplectana
sp (Steinernematidae: Nematoda) . Nematologica. 12: 105-108.
Richardson, PN. 1996. British and
European legislation regulating
rhabditid nematodes. Biocontrol
Sci. Technol. 6: 449-463.
Rizvi, SA.: Hennessey, R; Knott, D.
1996. Legislation on the introducüon of exotic nematodes in
the US. Biocontrol Sci. Technol. 6:
477-480.
Rosenheim, JA; Kaya, HK; Ehler, LE.
1995. Intraguiid predation among
biological-control agents: theory
andpracticc. Biol. Control. 5: 303335.
Rovesti, L; Deseo. KV. 1990. Compatibility of chemical pesticides
with the entomopathogenic nematodes. Steinernema carpocapsae
Weiser and S.feltiae Filipjev (Nematoda: Stienernematidae). Nematologica. 36: 237-245.

Importancia de los nematodos entomopatógenos para el control biológico de plagas en palma de aceite

Sáenz, A. 1998. Biología y patoge
nicidad de Steinernema feltlae
cepa
Villapinzón
(Rhabditida:
Steinernematidae).
Memorias
seminarlo Perspectivas sobre
Nematodos F i t o p a t ó g e n o s y
Eniomopatógenos en Colombia.
Comité Regional de Cundinamarca de la Sociedad Colombiana
de Entomología. Instituto de
Ciencias Naturales. Universidad
Nacional de Colombia. Santa Fe
de Bogotá. Junio 12 de 1998.
Sáenz. A. 1999a. Actualidad y pers
pectivas de Steinernema feltiae en
él altiplano cundiboyasense. Memorias seminario Nematodos
Entomopatógenos. Línea de investigación en nematodos ent o m o p a t ó g e n o s . F a c u l t a d de
Agronomía. Universidad Nacional
de Colombia. Santa Fe de Bogotá.
Septiembre 25: 19-21.
Sáenz. A. 1999b. Evaluación de procedimientos para el aislamiento
y almacenamiento del entomonemátodo nativo Steinernemafehiac
(Rhabditida: Steinernematidae).
Revista Colombiana de Entomología.
25(3-4):209-215.
Sáenz. A. 1999c. Introducción al estudio de nematodos entomopatógenos. Manual I Curso nematodos
entomopatógenos. Línea de investigación en nematodos entomopatógenos. Facultad de Agronomía. Universidad Nacional de
Colombia. Santa Fe de Bogotá.
Septiembre 20-25: 120.
Sáenz. A. 1999d. Los nematodos entonxopatógejios: una alternativa del
control biológico. Memorias: Los
insectos patrimonio natural y cultural de Colombia. XXVI Congreso
Sociedad Colombiana de Entomología. Socolen. Santa Fe de
Bogotá, DC. 28-30 julio: 82-97.
Sáenz. AA. 2000a. Ciclo de vida del
nematodo entomopatógeno nativo
Steinernema feltiae. Agronomía
Colombiana. 21 (1-2): 48-53
Sáenz. AA. 2000b. Cultivo in vivo y
almacenamiento de Steinernema
feltiae (Rhabditida: Steinernematidae). Agronomía Colombiana.
21 (1-2): 59-64.

Sáenz. AA. 2003. Eficacia de invasión
del ncmatodo nativo Steinernema
feltiae (Rhabditida: Steinernematidae). Revista del CAT1E (Costa
Rica). Manejo de plagas y agroecología. (67): 2003.
Sáenz, AA. 2004. El mundo taxonómico
de los nematodos entomopatógenos.
Simposio de nematodos entornopatógenos. Memorias XXXI Congreso nacional de entomología.
Sociedad Colombiana de Entomología: 197-201.
Sáenz. A; Luque, J. 1998. Uso de Steinemematidae sobre Tecia solanivora (Povolny). Conclusiones y memorias del Taller Planeación
estratégica para el manejo de
Tecia solanivora en Colombia.
Universidad Nacional de Colombia. Facultad de Agronomía. Instituto de Biotecnología. Fedepapa. Iica. Julio 22-24: 45.

larvae (Coleoptera: Scarabaeidae)
from New J e r s e y . Nematology . 5:
191-204.
Stock. SP; l i i m t . D J . 2 0 0 4 . Nematode morphology a n d systematlc.
In: Grewal. P: Ehlers, R; ShapiroIlan. E d s . Nematodes as Biocontrol A g e n t s .
Cabi Publishing.
Wallingford. UK.
S t r a u c h . O; E h l e r s . RU. 1998. Food
signal production of PhoLorhabdns
luminescens inducing the recovery
of e n t o m o p a t h o g e n i c n e m a t o d e s
Heterorhabditis s p p . in liquid cult u r e . Appl. Microbiol. Biotccliiml.
50: 369-374.
S u s u r l u k . A: Dix. I; S t a c k e b r a n d t .
E. 2 0 0 1 . Identification a n d ecological c h a r a c t e r i z a t i o n of three
entomopathogenic nematodeb a c t e r i u m complcxes from Turkey. Nematology. 3: 8 3 3 - 8 4 1 .

Sáenz. A: Luque. J. 1999. Cuantificación invasiva de Steinernema
feltiae cepa Villapinzón en Tecia
solanivora y Clavipalpus ursinus.
Resúmenes: Los insectos patrimonio natural y cultural de Colombia. XXVI Congreso nacional
de entomología. Socolen. Julio
28-30: 152.

T a n a d a . Y: Kaya. HK. 1993. Insect
Pathology. Academic Press. S a n
Diego. CA: 4 5 - 6 8

Shapiro-Ilan. D: Lewis, EE; Tedders.
WL. 2003. Superior efficacy observed in e n t o m o p a t h o g e n i c
nematodes applied infected-host
cadavers compared with application in aqueous suspension. J.
Invertebr. Pathol. 83: 270-272.

Wang. Y: Campbell. J F : Gaugler. R.
1995. Infection of e n t o m o p a t h o
genic n e m a t o d e s Steimrnema gla
seri a n d Heterorhabditis bacteriophora against Popilliajaponica (Coleóptera: Scarabaeidae) larvae. J.

Sher. RB: Parrella. MP: Kaya. HK.
2000. Biological control of the
leafminer Liriomyza trifolii (Burgess): Implications for Intraguild
predation between Diglyphus
begini Ashmead and Steinernema
carpocapsae Weiser. Biol. Control.
17: 155-163.

Wang, Y; Gaugler. R. 1998. Stcuur
nema glaseri surface coat protein
s u p r e s s e s the i m m u n e r e s p o n s e
of Popillia japonica (Coleóptera:
Scarabaeidae) larvae. Biol. Control. 14: 4 5 - 5 0 .

Simoes. N: Rosa, J S . 1996. Pathogenicity a n d host specificity of
entomopathogenic nematodes.
Biocontrol Sct Technol 6: 403-411.
Stock. SP: Koppenhofer. AM. 2003.
Steinernema scarabaeirx. sp (Rhabditida: Steinernematidae). A natural pathogen of scarab beetle

Vivas, EL: Goodrich-Blair, H. 2 0 0 1 .
Xenorhabdus nemalophilus as
a
model for h o s t - b a c t e r i u m intcr
actions: is n e c e s s a r y for m u t u a lism with n e m a t o d e s . J. Bacteriol.
183:4687-4693.

Irwertebr. PathoL 66: 178-184.

Yang. H; Zhang. G: Zhang. S. 1993.
Biological control of tree bores (Lepidoptera: Cossidac) in China
with the n e m a t o d e Steinernema
carpocapsae. In: Bcdding. R: Akh u r s t , R: Kaya. HK. E d s . Nematodes a n d the Biological Control
of i n s e c t s . CSIRO Publicattons.
E a s t M e l b o u m e (Australia): 3 3 40.

PALMAS - Vol. 26 No.2. 2005

57